Добавлено 24-06-2023
|
Non-lethal fungal infection could reduce aggression towards strangers in ants
|
Enikő Csata, Luca Pietro Casacci, Joachim Ruther, Abel Bernadou, Jürgen Heinze & Bálint Markó.
E-mail:
Institute for Zoology, University of Regensburg, Universitätsstraße 31, D‐93040, Regensburg, Germany
Non-lethal fungal infection could reduce aggression towards strangers in ants
|
|
|
Обнаружена хитрость грибов-паразитов? Экспериментальным путём обнаружено, что нелетальная грибковая инфекция может снизить агрессию к чужакам у муравьев.
Многие паразиты вмешиваются в поведение своих хозяев. У социальных животных, таких как муравьи, паразитарное вмешательство может вызвать изменения на уровне особи, а также на уровне общества. Муравьиный паразитический грибок Rickia wasmannii влияет на поведение муравьев Myrmica, расширяя шаблон распознавания сородичей хозяина, тем самым увеличивая вероятность того, что колония примет зараженных сородичей. Зараженные муравьи постоянно демонстрируют увеличение содержания алкана трикозана (n-C23) в профиле кутикулярных углеводородов. Дискриминация между чужаками (как кон-, так и аллоспецифическими) и сородичами в значительной степени основана на сложных смесях длинноцепочечных кутикулярных углеводородов (CHC), которые покрывают поверхность особей.
Кутикулярные профили могут состоять из более чем 100 различных углеводородов, в основном линейных алканов, метилразветвленных алканов и алкенов. Как качественные, так и количественные различия в этих профилях используются социальными насекомыми для распознавания чужаков. Многие паразиты выработали механизмы проникновения в сообщества насекомых, включая пассивную или активную мимикрию профилей CHC хозяина. Например, известно, что личинки бабочек Maculinea синтезируют CHC, специфичные для их муравьев-хозяев, а королевы раба-рабов рода Polyergus почти мгновенно приобретают CHC при физическом контакте со своими хозяевами. Некоторые грибки, вирусы, клещи или ленточные черви могут вызывать изменения в профиле CHC своих хозяев в течение нескольких часов после заражения. Обычно эти изменения ограничиваются несколькими инфицированными особями. Хотя экспериментальное применение отдельных соединений часто вызывает агрессию по отношению к муравьям, авторы предположили, что увеличение содержания n-C23 может лежать в основе облегченного принятия зараженных не-муравьев.
В сообществах насекомых распознавание родственников и чужаков имеет решающее значение, поскольку альтруистические действия должны быть направлены на родственников. Некоторые классы углеводородов, по-видимому, более информативны, чем другие, для распознавания сородичей. В частности, метилразветвленные алканы и линейные алкены, по-видимому, дают больше информации, чем линейные алканы, которые, как считается, структурно более эффективны в предотвращении обезвоживания. Роль алканов в настоящее время неоднозначна и, по-видимому, различается у разных видов. У медоносных пчел (Apis mellifera) они, по-видимому, не оказывают никакого влияния. Однако у муравьев Formica japonica и Linepithema humile рабочие не могли отличить негнездовых муравьёв от гнездовых, когда им представляли только соответствующую алкановую или алкеновую фракцию кутикулярного профиля. Когда в химический профиль птенцов L. humile добавляли линейные алканы (от n-C23 до n-C30 и n-C33), рабочие реагировали агрессивно. Аналогичное поведение наблюдалось у рабочих европейского шершня Vespa crabro.
В свете приведенных выше примеров, результаты настоящего исследования весьма примечательны, поскольку они показывают, что n-C23 представляет собой "умиротворяющий" сигнал, который при превышении нормальных уровней ослабляет агрессивные реакции у сородичей. Указанные изменения и влияние на систему распознавания гнездовых сородичей могут также влиять на распространение патогенов через повышение толерантности к негнездовым и молодым королевам, которые пытаются проникнуть в устоявшиеся колонии. Снижение точности дискриминации зараженных муравьев может также подорвать их способность обнаруживать и удалять других социальных паразитов. Например, недавно была показана высокая степень химической мимикрии у паразитических королев вида инквилинов Myrmica karavajevi, у которого нет рабочей касты и паразитирующих на колониях M. scabrinodis. Интересно, что в профилях CHC королев и недавно отродившихся самцов M. karavajevi было обнаружено высокое содержание n-C23, которое почти в два раза превышает уровень, обнаруженный в профилях CHC королев хозяев. Такое высокое относительное содержание n-C23 может способствовать захвату паразитом колоний хозяев и безопасному выходу самцов паразита из яиц путем снижения агрессивности рабочих хозяев.
Чтобы проверить это, авторы работы имитировали грибковую инфекцию у Myrmica scabrinodis, нанося синтетический n-C23 на свежие трупы муравьев и наблюдая за реакцией инфицированных и неинфицированных рабочих на контрольные и манипулированные трупы. Инфицированные муравьи оказались более миролюбивыми по отношению к инфицированным, но не к неинфицированным сородичам.
ИТОГИ. Добавление n-C23 к неинфицированным трупам привело к снижению агрессии у неинфицированных муравьев. Это подтверждает гипотезу о том, что n-C23 действует как "умиротворяющий" сигнал. Это исследование показывает, что паразитарное вмешательство в дискриминацию гнезд муравьями-хозяевами может в конечном итоге изменить структуру колонии путем увеличения генетической гетерогенности в зараженных колониях.
Myrmica, Formica, Lasius,
Pheidole, Camponotus Leptothorax
|
|
|
|
|
|
|
-
Akino, T., Yamamura, K., Wakamura, S. & Yamaoka, R. (2004). Direct behavioral evidence for hydrocarbons as nestmate recognition cues in Formica japonica (Hymenoptera: Formicidae). Appl. Entomol. Zool. 39, 381–387 (2004). https://doi.org/10.1303/aez.2004.381
-
Akino, T. (2008). Chemical strategies to deal with ants: a review of mimicry, camouflage, propaganda, and phytomimesis by ants (Hymenoptera: Formicidae) and other arthropods. Myrmecol. N. 11, 173–181 (2008).
-
Akino, T., Knapp, J. J., Thomas, J. A. & Elmes, G. W. (1999). Chemical mimicry and host specificity in the butterfly Maculinea rebeli, a social parasite of Myrmica ant colonies. Proc. Roy. Soc. B. 266, 1419–1426 (1999). https://doi.org/10.1098/rspb.1999.0796
-
Báthori, F., Csata, E. & Tartally, A. (2015). Rickia wasmannii increases the need for water in Myrmica scabrinodis (Ascomycota: Laboulbeniales; Hymenoptera: Formicidae). J. Invertebr. Pathol. 126, 7–82 (2015). https://doi.org/10.1016/j.jip.2015.01.005
-
Ballinger, M. J., Moore, L. D. & Perlman, S. J. (2018). Evolution and diversity of inherited Spiroplasma symbionts in Myrmica ants. Appl. Environ. Microbiol. 84, e02299–17 (2018). https://doi.org/10.1128/AEM.02299-17
-
Bernadou, A., Felden, A., Moreau, M., Moretto, P. & Fourcassié, V. (2016). Ergonomics of load transport in the seed harvesting ant Messor barbarus: morphology influences transportation method and efficiency. J. Exp. Biol. 219, 2920–2927 (2016).
-
Beros, S., Foitzik, S. & Menzel, F. (2017). What are the mechanisms behind a parasite-induced decline in nestmate recognition in ants? J. Chem. Ecol. 43, 869–880 (2017). https://doi.org/10.1007/s10886-017-0880-6
-
Bhatkar, A. & Whitcomb, W. (1970). Artificial diet for rearing various species of ants. Florid. Entomol. 53, 229–232 (1970). https://doi.org/10.2307/3493193
-
Buczkowski, G. & Silverman, J. (2005). Context-dependent nestmate discrimination and the effect of action thresholds on exogenous cue recognition in the Argentine ant. Anim. Behav. 69, 741–749 (2005). https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2004.06.027
-
Casacci, L. P. et al. (2013). Ant pupae employ acoustics to communicate social status in their colony’s hierarchy. Curr. Biol. 23, 323–327 (2013). https://doi.org/10.1016/j.cub.2013.01.010
-
Csata, E., Bernadou, A., Rákosy-Tican, E., Heinze, J. & Markó, B. (2017). The effects of fungal infection and physiological condition on the locomotory behaviour of the ant Myrmica scabrinodis. J. Insect Physiol. 98, 167–172 (2017). https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2017.01.004
-
Csata, E., Erős, K. & Markó, B. (2014). Effects of the ectoparasitic fungus Rickia wasmannii on its ant host Myrmica scabrinodis: changes in host mortality and behavior. Insectes Soc. 61, 247–252 (2014). https://doi.org/10.1007/s00040-014-0349-3
-
Csata, E. et al. (2013). Comprehensive survey of Romanian myrmecoparasitic fungi: new species, biology and distribution. North West J. Zool. 9, 23–29 (2013).
-
Csata, E., Billen, J., Barbu-Tudoran, L. & Markó, B. (2021). Inside Pandora’s box: development of the lethal myrmecopathogenic fungus Pandora formicae within its ant host. Fungal Ecol. 50, 101022 (2021). https://doi.org/10.1016/j.funeco.2020.101022
-
Casacci, L. P., Barbero, F., Ślipiński, P. & Witek, M. (2021). The inquiline ant Myrmica karavajevi uses both chemical and vibroacoustic deception mechanisms to integrate into its host colonies. Biology 10, 654 (2021). https://doi.org/10.3390/biology10070654
-
Csata, E. et al. (2017). Lock-picks: fungal infection facilitates the intrusion of strangers into ant colonies. Sci. Rep. 7, 46323 (2017). https://doi.org/10.1038/srep46323
-
Csata, E., Billen, J., Bernadou, A., Heinze, J. & Markó, B. (2018). Infection-related variation in cuticle thickness in the ant Myrmica scabrinodis (Hymenoptera: Formicidae). Insectes Soc. 65, 503–506 (2018). https://doi.org/10.1007/s00040-018-0628-5
-
Csősz, S., Rádai, Z., Tartally, A., Ballai, L. E. & Báthori, F. (2021). Ectoparasitic fungi Rickia wasmannii infection is associated with smaller body size in Myrmica ants. Sci. Rep. 11, 1–9 (2021). https://doi.org/10.1038/s41598-021-93583-0
-
Cuvillier-Hot, V., Cobb, M., Malosse, C. & Peeters, C. (2001). Sex, age and ovarian activity affect cuticular hydrocarbons in Diacamma ceylonense, a queenless ant. J. Insect Physiol. 47, 485–493 (2001).
https://doi.org/10.1016/S0022-1910%2800%2900137-2
-
Diez, L., Moquet, L. & Detrain, C. (2013). Post-mortem changes in chemical profile and their influence on corpse removal in ants. J. Chem. Ecol. 39, 1424–1432 (2013). https://doi.org/10.1007/s10886-013-0365-1
-
Ebsen, J. R., Boomsma, J. J. & Nash, D. R. (2019). Phylogeography and cryptic speciation in the Myrmica scabrinodis Nylander, 1846 species complex (Hymenoptera: Formicidae), and their conservation implications. Insect Conserv. Divers 12, 467–480 (2019). https://doi.org/10.1111/icad.12366
-
Espadaler X., Santamaria S. (2012). Ecto- and endoparasitic fungi on ants from the Holarctic region. Psyche 168478, 1–10 (2012).
-
Esponda, F. & Gordon, D. M. (2015). Distributed nestmate recognition in ants. Proc. R. Soc. B. 282, 20142838 (2015). https://doi.org/10.1098/rspb.2014.2838
-
Greene, M. J. & Gordon, D. M. (2007). Structural complexity of chemical recognition cues affects the perception of group membership in the ants Linepithema humile and Aphaenogaster cockerelli. J. Exp. Biol. 210, 897–905 (2007). https://doi.org/10.1242/jeb.02706
-
Keresztes, K. K., Csata, E., Lunka-Tekla, A. & Markó, B. (2020). Friend or foe? Differential aggression towards neighbors and strangers in the ant Liometopum microcephalum (Hymenoptera: Formicidae). Sci. Entomol. 23, 351–358 (2020). https://doi.org/10.1111/ens.12433
-
Lefèvre, T. et al. (2009). The ecological significance of manipulative parasites. Trends Ecol. Evol. 24, 41–48.
-
Moroń, D., Witek, M. & Woyciechowski, M. (2008). Division of labour among workers with different life expectancy in the ant Myrmica scabrinodis. Anim. Behav. 75, 345–350 (2008). https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2007.06.005
-
Schönrogge, K., Barbero, F., Casacci, L. P., Settele, J. & Thomas, J. A. (2017). Acoustic communication within ant societies and its mimicry by mutualistic and socially parasitic myrmecophiles. Anim. Behav. 134, 249–256 (2017). https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2016.10.031
-
Hefetz, A. (2007). The evolution of hydrocarbon pheromone parsimony in ants (Hymenoptera: Formicidae) – interplay of colony odor uniformity and odor idiosyncrasy. Myrmecol. N. 10, 59–68 (2007).
-
Kleeberg, I., Menzel, F. & Foitzik, S. (2017). The influence of slavemaking lifestyle, caste and sex on chemical profiles in Temnothorax ants: insights into the evolution of cuticular hydrocarbons. Proc. R. Soc. B. 284, 20162249 (2017). https://doi.org/10.1098/rspb.2016.2249
-
Lenoir, A., D’Ettore, P. & Errard, C. (2001). Chemical ecology and social parasitism in ants. Annu. Rev. Entomol. 46, 573–599 (2001). https://doi.org/10.1146/annurev.ento.46.1.573
-
Markó, B. et al. (2016). Distribution of the myrmecoparasitic fungus Rickia wasmannii (Ascomycota: Laboulbeniales) across colonies, individuals, and body parts of Myrmica scabrinodis. J. Invertebr. Pathol. 136, 74–80 (2016). https://doi.org/10.1016/j.jip.2016.03.008
-
Menzel, F. et al. (2013). Crematoenones – a novel substance class exhibited by ants functions as appeasement signal. Front. Zool. 10, 1–12 (2013). https://doi.org/10.1186/1742-9994-10-32
-
Martin, S. J., Vitikainen, E., Helanterä, H. & Drijfhout, F. P. (2008). Chemical basis of nest-mate discrimination in the ant Formica exsecta. Proc. R. Soc. B. 275, 1271–1278 (2008). https://doi.org/10.1098/rspb.2007.1708
-
Nash, D. R., Als, T. D., Maile, R., Jones, G. R. & Boomsma, J. J. (2008). A mosaic of chemical coevolution in a large blue butterfly. Science 319, 88–90 (2008). https://doi.org/10.1126/science.1149180
-
Johnson, C. A., Vander Meer, R. K. & Lavine, B. (2001). Changes in the cuticular hydrocarbon profile of the slave-maker ant queen, Polyergus breviceps Emery, after killing a Formica host queen (Hymenoptera: Formicidae). J. Chem. Ecol. 27, 1787–1804 (2001). https://doi.org/10.1023/A%3A1010456608626
-
Sprenger, P. P. & Menzel, F. (2020). Cuticular hydrocarbons in ants (Hymenoptera: Formicidae) and other insects: how and why they differ among individuals, colonies, and species. Myrmecol. N. 30, 1–26 (2020).
-
Trabalon, M., Plateaux, L., Péru, L., Bagnères, A. G. & Hartmann, N. (2000). Modification of morphological characters and cuticular compounds in worker ants Leptothorax nylanderi induced by endoparasites Anomotaenia brevis. J. Insect Physiol. 46, 169–178 (2000). https://doi.org/10.1016/S0022-1910(99)00113-4
-
Qiu, H.-L., Qin, C.-S., Fox, E. G. P., Wang, D.-S. & He, Y.-R. (2020). Differential behavioral responses of Solenopsis invicta (Hymenoptera: Formicidae) workers toward nestmate and non-nestmate corpses. J. Ins. Sci. 20, 11 (2020). https://doi.org/10.1093/jisesa%2Fieaa069
-
Tragust, S., Tartally, A., Espadaler, X. & Billen, J. (2016). Histopathology of Laboulbeniales (Ascomycota: Laboulbeniales): ectoparasitic fungi on ants (Hymenoptera: Formicidae). Myrmecol. N. 23, 81–89 (2016).
-
Trinh, T., Ouellette, R. & de Bekker, C. (2021). Getting lost: the fungal hijacking of ant foraging behaviour in space and time. Anim. Behav. 181, 165–184 (2021). https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2021.09.003
-
Witek, M., Barbero, F. & Markó, B. (2014). Myrmica ants host highly diverse parasitic communities: from social parasites to microbes. Insectes Soc. 61, 307–323 (2014). https://doi.org/10.1007/s00040-014-0362-6
|
|
|
©2023, Vladislav Krasilnikov (translation & supplement)
|
Всякое использование без согласования с автором и без активной гиперссылки на наш сайт преследуется в
соответствии с Российским законодательством об охране авторских прав.
|